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La storia inizia con Link, un giovane ragazzo del villaggio Tauro, che viene incaricato da un suo caro amico e dal capo villaggio a partire per un lungo viaggio in direzione del Castello di Hyrule, e portare in dono una spada forgiata per i Reali di Hyrule.
Due giorni prima della partenza di Link un gruppo di scimmie continua a spaventare e derubare il suo villaggio e proprio il giorno della partenza, Link affronta con una spada di legno alcune creature che sembrano essersi insediate inspiegabilmente nella foresta di Firone e che hanno intrappolato uno degli amici di Link, Furio, ed una scimmia che aiuterà Link successivamente.
Dopo molte peripezie, arriva il giorno della partenza, ma Iria, amica di Link e figlia del capovillaggio, nota che Epona, il cavallo del giovane, è ferita ad una zampa e sgrida Link per averle fatto passare troppi pericoli e decide di portarla alla Sorgente di Ratane per guarirla impedendo a Link di partire per il castello di Hyrule.
Link, disarmato e preoccupato di non essere perdonato da Iria per il cavallo, arriva alla Sorgente passando per un cunicolo nascosto e quando sta per scusarsi con la ragazza, arrivano dei mostri in groppa a dei cinghiali che stordiscono Link e rapiscono Iria e Colin, un ragazzino del villaggio.
Link, ripresosi dal colpo che gli è stato inflitto, comincia a camminare e si ritrova dinanzi ad un portale che lo risucchia, facendolo entrare in un mondo chiamato crepuscolo ma facendogli assumere le sembianze di un lupo nero. Link, stordito, si risveglia in una prigione e si rende conto di cosa è diventato. Dopo tutto ciò, incontra Midna che decide di aiutare Link e di farlo tornare normale. Percorrono tutta la prigione dove Midna lo aiuta a scoprire le sue abilità quando è Lupo e incontra la Principessa Zelda, che è stata maledetta da Zant, il Re del Crepuscolo.
Per poter sconfiggere Zant, i due devono cercare i tre Cristalli Oscuri, nei quali e' racchiuso l'antico potere per il quale furono relegati nel crepuscolo gli antenati di Midna. Allo stesso Link deve aiutare gli spiriti della luce che Zant ha intrappolato nel Reame del Crepuscolo; per farlo deve impossessarsi degli insetti della luce ognuno dei quali porta con sè una parte degli spiriti originari.
Il primo cristallo si trova nella foresta accanto al villaggio Tauro, custodito all' interno di un enorme albero che è un chiaro richiamo al Deku Tree di Ocarina of Time. Il secondo cristallo oscuro è situato nella Montagna della Morte; per accedervi Link chiede l' aiuto dei Goron che vivono ai pressi della montagna. Dopo aver riempito il goccioliere di luce dello spirito Ranel, a Link viene mostrata, come in un sogno, la storia del Regno di Hyrule: secondo questa leggenda il mondo è sempre esistito da sempre in una forma caotica, ed è rimasto in questo stato finché le tre divinità principali decisero di ordinarlo; dopo la creazione degli esseri uman, ci fu un periodo di pace e prosperità, che durò incontrastato sino all' arrivo di un popolo di maghi dotati di grandi poteri; alcuni di questi riuscirono a sottomettere il mondo al loro volere trasformandolo in un regno oscuro; le divinità intervennero per ripristinare l' ordine e inviarono gli spiriti della luce, sigillando il popolo di maghi nel Reame del Crepuscolo; la chiave del potere, dunque, è rinchiusa proprio in quel Reame, e ciclicamente nella storia dell' umanità un individuo malvagio, di nome Ganondorf, cerca di impossessarsene, ci riesce, ma alla fine viene sconfitto da un giovane guerriero che poi si scopre essere il famoso Eroe del Tempo; questa lotta tra Ganondorf e Link sembra apparentemente eterna, perché entrambi sono stati prescelti dalle Dee. Midna è stata scacciata dal suo Reame del Crepuscolo da Zant, che poi si scoprirà essere il servitore segreto di Ganondorf. Il terzo cristallo è conservato in un santuario situato al fondo del lago Hylia: in questo caso Link prima scioglie i ghiacci che si sono formati alla sorgente del lago, per farne fuoriuscire di nuovo il flusso d' acqua, poi chiede aiuto agli Zora, che vivono nelle zone umide accanto al fiume Hylia, ottiene la tunica Zora grazie alla quale, potendo respirare sott'acqua, raggiunge il dungeon sommerso.
Dopo aver ottenuto i cristalli Zant attacca Midna e Link, trasformandolo di nuovo in lupo. Sul punto di ucciderli, viene pero' fermato da Ranel che li teletrasporta al borgo di Hyrule. Quindi, Midna, in fin di vita per il viaggio nella luce appena concluso, implora Link di portarla da Zelda, giacche' ella possa aiutarli. Sfortunatamente le condizioni della creatura delle tenebre non lasciano altra scelta alla principessa che unire i loro spiriti, dimodoche' possano muoversi attraverso luce e ombra. Infine Zelda consiglia a Link di dirigersi alla Foresta Sacra e reclamare la Spada Suprema, unico artefatto in grado di esorcizzare il Male.
Dopo aver preso la spada, Midna consiglia il giovane di cercare lo Specchio Oscuro, un artefatto magico che venne usato anticamente dai Sei Saggi come portale per rinchiudere il Re del Male Ganondorf (ai tempi di Ocarina of Time) nel Crepuscolo, dopo che uno di loro fu annientato, constatando che solo la Spada Suprema poteva distruggerlo. Si scoprirà in seguito che lo specchio venne diviso in quattro parti da Zant e che venne scaraventato in quattro zone di Hyrule.
Per ricomporre i frammenti dello specchio Link si reca al Borgo, dove conosce quattro forestieri intenti alla ricerca degli stessi oggetti. Il primo frammento si trova nel Deserto Gerudo, dove Link può giungere solo facendosi catapultare con un cannone dal sottostante lago Hylia. Il secondo frammento si trova in una villa sofisticata alla sommità del Ghiacciaio; per giungervi Link segue le orme di un mostro che poi si scoprirà essere il padrone della villa. Il terzo frammento si trova nell' antica Foresta Sacra, custodito all' interno del Santuario del Tempo in cui, secoli prima, l' Eroe del Tempo prese la Master Sword per sconfiggere Ganon. Prima di trovare il quarto frammento, Link si reca in un villaggio dimenticato, dove prima vivevano i Guardiani Reali di Hyrule, in questo posto salva una vecchietta, unica discendente dei guardiani, che gli dona la prima parte di un antico Libro, il quale contiene le indicazioni per arrivare alla città dei cieli, dove è custodito l' ultimo frammento di specchio. Facendosi aiutare da uno dei quattro forestieri conosciuti nel Borgo, Link scopre che nell' Antico Libro è scritto l' incantesimo per spezzare il sigillo della statua del tempio del Villaggio Calbarico, dietro la quale vi è lo strumento con cui è possibile arrivare nei cieli; dopo aver trovato i pezzi dell' Antico Libro sparsi per Hyrule, Link effettua l' incantesimo spezzando la statua, trova un cannone che, fattolo riparare, gli permette di cataputarsi fino al firmamento. Proprio nei cieli Link incontra gli Eterei, una razza ancora più vicina degli Hylia alle divinità, e ricompone lo Specchio.
Dopo averlo ricostituito, Link e Midna giungono al palazzo del Crepuscolo, dimora di Zant e, dopo averlo sconfitto, scoprono che in realta' egli non era altro che un servo del redivivo Ganondorf, impossessatosi del castello e deciso a conquistare il mondo. Tornati a Hyrule, Link si reca al castello, intanto divenuto sede di Ganondorf, e scopre che la principessa Zelda è ancora in balia del malvagio nemico. Dopo aver liberato Zelda e aver sconfitto Ganon in forma di bestia, Midna tenta di sigillare nuovamente il Nemico ma viene sconfitta, così Link e Zelda si ritrovano insieme sulla piana di Hyrule, intenti ad affrontare Ganon in uno scontro a cavallo; mentre Zelda tenta di colpire il Ganondorf con le freccie di luce, Link lo ferisce con la spada; quando sembra che Ganon sia stato definitivamente sconfitto, Link viene sbalzato da sella e costretto a fronteggiare il suo avversario faccia a faccia in un duello all' ultimo sangue. Alla fine Link uccide Ganondorf, il quale promette di ritornare ancora una volta. Il gioco si conclude quando, grazie all'aiuto degli spiriti della luce, la Principessa del Crepuscolo si rivela nel suo vero aspetto, ritorna nel suo regno e distrugge per sempre lo Specchio Oscuro, così che nessuno potrà più entrare in quel regno.
